Введение. Роль органов чувств в жизни насекомых

Органы чувств неотделимы от центральной нервной системы организма. Если последняя несет функцию управления, координируя физиологические процессы и поведенческие реакции организма, то органы чувств через посредство своих сигналов связывают центральную нервную систему как с внешним миром, так и с внутренней средой организма. Чувствующие, или рецепторные, клетки, рассеянные по телу или объединенные в сложные рецепторные органы, служат своеобразными "окнами" во внешний мир и внутреннюю среду организма. Информация, поступающая через них в центральную нервную систему, чрезвычайно разнообразна и, как мы увидим ниже, совершенно необходима для организации целесообразного поведения, а также для биологически оправданного и согласованного функционирования физиологических систем организма.

Выполнение всех трех непременных жизненных задач организма: питания, размножения и расселения, - обеспечивающих сохранение вида, возможно только благодаря непрерывному контролю со стороны разнообразных чувствующих органов. Рецепторы, совместно с их мозговыми центрами, называемые вместе анализаторами, не только выделяют из фона те или иные предметы и явления, т. е. отвечают на вопрос "что?", но и устанавливают положение предмета в пространстве, т. е. отвечают на вопрос "где?".

Рассмотрим на примерах, как органы чувств позволяют выполнить названные выше жизненные задачи и какие вопросы возникают у исследователя при наблюдении за сенсорным поведением насекомого.

Питание. Перед большинством появляющихся на свет личинок и взрослых насекомых встает необходимость поиска пищи для собственного пропитания, а в случае имаго - и для будущего потомства. Для монофагов задача особенно сложна: требуется найти, например, строго определенное растение. Точно так же самка одноядного паразита должна разыскать среди множества видов один определенный да еще обнаружить его в толще ствола дерева (например некоторые наездники). В поисках пищи для себя или для потомства насекомым помогают все органы чувств, обращенные во внешнюю среду, но в особенности обонятельные, вкусовые и зрительные. Среди обонятельных и вкусовых стимулов известны разнообразные пищевые аттрактанты, которые избирательно привлекают различных насекомых. Ими могут быть сложные химические соединения растительного или животного происхождения, а чаще простые соединения типа глюкозидов и эфирных масел, содержащиеся в листьях или плодах растений. Для кровососов аттрактийны пот животных и выдыхаемая ими углекислота. К числу аттрактантов относится даже дым, привлекающий некоторых златок, откладывающих яйца на опаленные огнем ослабленные деревья. Описаны курьезные случаи, когда на стадион опускались мириады этих жуков, привлеченные папиросным дымом неистовых болельщиков. Ряд пищевых аттрактантов уже синтезирован и используется в качестве приманки для ловушек в борьбе с вредными видами. К числу зрительных пищевых стимулов относятся окраска, размер и форма съедобного объекта, иногда - характер его движения. При кажущейся самоочевидности этих стимулов как потенциальных признаков пищи нельзя забывать об их относительности и фактической сложности использования ими. Так, один и тот же объект, например белый цветок, в разных условиях освещения отражает свет разного спектрального состава; видимая форма предмета зависит от ракурса; видимый размер предмета зависит от расстояния до него; для того чтобы оценить характер движения объекта, нужно прежде всего отличить вызванное им смещение изображения на сетчатке от смещения этого же изображения вследствие собственного движения наблюдателя. Поэтому только сложный механизм константности восприятия позволяет зрительно опознавать предметы по их абсолютным признакам, инвариантным к перечисленным выше и многим другим преобразованиям. В поиске и выборе пищи участвуют и другие рецепторы: влажности, температуры, тактильные, слуховые. Например, жужжащий звук летящей пчелы привлекает ее врагов: ос-филантов Philanthus triangulum и шершней Vespa crabro. Канадская паразитическая муха-тахина Calcondamyia auditrix находит своего хозяина- цикаду - почти исключительно по ее песне, поэтому заражает только самцов.

Размножение. Наиболее характерная форма поведения, связанная с размножением, - поиск полового партнера. Причастность органов чувств к обслуживанию полового поведения совершенно очевидна, и, пожалуй, именно в этой сфере проявляются удивительные возможности, заложенные в устройстве рецепторных систем насекомых. Главную роль в поиске и опознании полового партнера у большинства насекомых играет чувство обоняния, узко настроенное на восприятие полового аттрактанта. Среди неподдающегося перечислению множества запахов самец безошибочно выделяет один, именно тот, который принадлежит самке его вида, хотя может реагировать и на запахи близких видов. Половой аттрактант самки возбуждает хеморецепторы самца при ничтожной концентрации молекул в воздухе, что позволяет ему найти самку с расстояния (в рекордном случае) до 12 км. Самец, в свою очередь, нередко имеет органы "очарования", пахучий секрет которых - афродизиак - предрасполагает самку к копуляции. Иначе говоря, видоспецифичными пахучими сигналами обмениваются оба половых партнера, что обеспечивает надежность их встречи.

Недавно показано на дубовой листовертке Tortrix vlridana, что половой феромон попадает в организм самки из личиночного кормового растения и определяется химизмом последнего. Поэтому самки, воспитавшиеся на диете А, не привлекают самцов, выросших на диете Б. Это обстоятельство ведет к репродуктивной изоляции популяций и может быть причиной возникновения временных (обратимых) внутривидовых форм.

У дневных видов и у светящихся насекомых особенно значительна в половом поведении роль зрения. Окраска крыльев и всего тела, характер полета и некоторые другие визуальные признаки служат для дневных бабочек, стрекоз, многих мух и других насекомых специфическими сигналами самца и самки, легко улавливаемыми их фасеточными глазами. Иногда эти признаки настолько специфичны для насекомых, что об их существовании мы можем судить только с помощью специальных приборов. Например, мы не видим невооруженным глазом различия в отражении крыльями ультрафиолетовых лучей, которое является у некоторых бабочек действенным вторичнополовым признаком. В ряде случаев в зрительной системе насекомых удалось выявить специальные детекторы цвета, узко настроенные на восприятие окраски полового партнера. Общеизвестна оптическая сигнализация у жуков-светляков, но не все подозревают, насколько сложно она организована. Каждый вид имеет свои опознавательные огни - светящиеся пятна, отличающиеся конфигурацией и временными параметрами. На вспышку видоспецифичного сигнала самца его избранница отвечает через строго определенный интервал времени призывным свечением. Строгая видовая специфика набора сигналов и ответов обеспечивает надежную связь и в то же время служит этологическим барьером, если несколько видов обитают совместно.

Вызывает удивление своей сложностью в половом поведении и акустическая сигнализация. На фоне разнообразных шумов (даже очень громких) кузнечики, сверчки и некоторые другие насекомые за десятки метров выделяют призывную песню полового партнера и пеленгуют направление источника звука. Кроме призывной песни существуют и другие сигналы: копуляционные, угрожающие и территориальные. Способность слухового анализатора к тонкой видоспецифичной настройке порождает, в частности, возникновение местных диалектов территориальных песен, хорошо изученных у саранчовых Британских островов.

Расселение. Расселение требует в первую очередь надежной ориентации в пространстве, иначе животное будет перемещаться хаотично и не сможет покинуть исходную территорию. Расселение, сопряженное с ориентацией, может быть как активным - разлет, расползание, так и пассивным - перенос ветром или водой. При активном расселении насекомые ориентируются в основном зрительно по наземным вехам и небесному компасу в виде солнца, поляризации света голубого неба и луны. При этом наведение на цель становится возможным благодаря механизму одного из таксисов, позволяющему на основе сигналов от рецепторов удерживать локомоторную ось в избранном направлении. "Штурманское искусство" насекомых, способных вносить поправку к избранному курсу на суточное смещение небесных ориентиров, почти не уступает искусству птиц использовать небесный компас. Возможно, насекомые, как и птицы, ориентируются и по магнитному полю Земли. При пассивном переносе, например ветром, насекомые выбирают определенную позу, способствующую направленному переносу тела по воздуху, на основе информации от ветрочувствительных волосков и других рецепторов.

Все названные формы активности связаны либо с локомоцией, либо с удерживанием определенного положения тела в пространстве, а также отдельных частей тела относительно друг друга. И то и другое возможно только на основе информации, поступающей от специальных датчиков. К ним относятся в первую очередь различные механорецепторы, чувствительные к растяжению, сжатию или крутящему моменту - стимулам, прилагаемым к кутикуле, соединительной ткани и мышцам в результате или внешнего воздействия, или внутреннего усилия, или только веса данной части тела. Сигналы механорецепторов обеспечивают контроль позы, координацию движений частей тела при беге, плавании, завивании кокона, копуляции и т. п., а также сигнализируют о разрыве контакта с субстратом, направлении и скорости смещения тела при движении.

О роли сенсорных сигналов в осуществлении двигательных реакций насекомых дает хорошее представление анализ броска богомола Mantis religiosa на добычу. Богомол, поворачивая голову, выслеживает добычу зрительно и может схватить ее даже тогда, когда она находится сбоку от его продольной оси. Следовательно, центр, управляющий броском, должен располагать информацией как о направлении на жертву относительно головы богомола, так и о положении головы относительно переднегруди с ее хватательными ногами. Информацию первого рода дают глаза, информацию второго рода дают механорецепторы - две пары так называемых волосковых пластинок в шейной области. Если перерезать нервы от всех шейных волосковых пластинок (деафферентировать управляющий центр), то надежность броска падает до 20-30% против 85% в норме. При деафферентации только одной левой стороны промахи учащаются, причем замечается тенденция богомола направлять бросок правее цели. Сигналы, поступающие только от правых шейных пластинок, истолковываются управляющим центром как поворот головы вправо.

Афферентный контроль ходьбы осуществляется исключительно большим набором механорецепторов: в частности, за стимуляцию тех или иных ножных мышц леваторов и депрессоров отвечают определенные рецепторы лапки, голени, бедра. Некоторые из них, например колоколовидные сенсиллы, расположены так, что их возбуждают силы натяжения, возникающие в ноге, когда насекомое нормально стоит. Поэтому если разрушить механорецепторы ноги, то у насекомого нарушается механический аспект ходьбы: аллюр, скорость и т. п. Поза при ходьбе часто регулируется за счет обратной связи с волосковыми пластинками, которые контролируют угол между коксой и трохантером (вместе с бедром). Палочник Caraussius morosus в норме свободно удерживает тело над грунтом. Зазор между ними сохраняется и тогда, когда насекомое несет на себе груз вчетверо тяжелее тела. Если же волосковые пластинки повреждены, то палочник начинает касаться субстрата даже под тяжестью собственного тела.

Из всех форм локомоции наиболее требователен в отношении сенсорной информации полет. Афферентные сигналы не только вызывают полет, они же необходимы и для его поддержания и регулирования. Хорошо известен так называемый тарзальный рефлекс: отрыв ног от опоры у многих насекомых вызывает полет или плавательные движения (например у водяных клопов - белостоматид), сразу же прекращающиеся при возобновлении контакта с субстратом. Датчиками тарзального рефлекса служат несколько типов механорецепторных сенсилл в ногах. К числу рецепторов, поддерживающих полет, относятся ветрочувствительные волоски на голове и крыльях. Их фазово-тонические сигналы зависят от скорости и направления воздушного потока и могут не только поддерживать и регулировать полет, но и запускать его. У пчел, мух, тлей к автоматической стабилизации полета причастен также Джонстонов орган антенн. Его сигналы наряду с другими датчиками регулируют работу крыльев: чем больше давление воздуха на жгут антенны, тем меньше амплитуда взмахов ипсилатерального крыла. Легко представить, что на основе такой петли отрицательной обратной связи автоматически удерживается прямолинейное направление полета.

Рецепторы участвуют в регуляции не только локомоторной системы, но и практически всех других физиологических систем и органов. Их участие в управлении процессом пищеварения, например, очень демонстративно у кровососущих комаров. Самки комаров Anopheles питаются не только кровью позвоночных, но и пьют так называемые "свободные жидкости": выступающий из растений сок, росу и т. п. При этом только кровь поступает непосредственно в кишечник, а другие жидкости первоначально хранятся в слепом ответвлении пищевода - в объемистом пищевом резервуаре. Но если в эксперименте комар выпьет открыто лежащую каплю крови, без прокола покрова жертвы, то кровь поступает не в кишечник, а также в пищевой резервуар, и насекомое вскоре погибает. Дело в том, что направлением тока всасываемой насекомым жидкости управляют находящиеся на хоботке и в глотке рецепторы.

Примером рецепторной активации желез внутренней секреции может служить зависимость линьки кровососущего клопа Rhodnius от объема выпитой крови: личинка линяет только после того, как выпьет определенную порцию крови, причем единовременно. Если ту же порцию крови личинка получает в несколько приемов, с перерывами между отдельными актами кровососания, то она не линяет. Эксперименты крупнейшего английского энтомофизиолога В. Вигглесворса показали, что зависимость между линькой и кровососанием довольно сложна. Линька наступает под действием гормона экдизона, выделяемого проторакальной железой, стимуляцию которой обеспечивают сигналы нейросекреторных клеток мозга. Мозговой центр, в свою очередь, активируется сигналами определенных рецепторов, в том числе рецепторов растяжения, которые расположены в стенках брюшка клопа. Эти рецепторы срабатывают только тогда, когда кишечник расширяется до некоторого порогового объема, что наступает при поступлении в него определенной порции крови. Точно так же сигналы о растяжении прямой кишки, например, запускают акт дефекации, сигналы о растяжении протоков половых желез самки информируют центральную нервную систему о готовности организма к яйцекладке и т. п. Приведенные примеры убедительно показывают, что согласованная работа внутренних органов зависит от информации, по ступающей с интерорецепторов.

Приведенных выше сведений достаточно, чтобы объяснить причину нарастающего из года в год интереса к сенсорной физиологии насекомых. Всем, кто изучает взаимоотношение насекомых и других животных с внешней средой или пытается управлять поведением полезных и вредных видов, необходимы сведения об устройстве и работе органов чувств. У каждого исследователя, которого с научной или прикладной целью интересуют поиск кормового растения фитофагом или хозяина паразитом, привлечение полового партнера, сезонные или суточные миграции и другие подобные реакции организма, всегда возникает вопрос: на основе каких внешних стимулов и как животное ведет направленный поиск? Иначе говоря, задача объяснения мотивации выбора и механизмов наведения на цель неизбежно возникает во всех исследованиях, прямо или косвенно связанных с анализом поведения целого организма или работы отдельных его органов. В равной мере без учета рецепторного контроля внутренних органов нельзя плодотворно изучать динамику развития организма.

Есть и другая причина, способствовавшая бурному развитию физиологии органов чувств насекомых и животных в целом, - это бионический аспект проблемы рецепции. Рецепторы животных обычно превосходят по многим параметрам аналогичные по назначению датчики, конструируемые в настоящее время человеком. Поэтому понятно стремление изучить ту или иную живую систему, чтобы создать сходное по принципу работы техническое устройство. Физиология органов чувств в сравнении с большинством других биологических дисциплин продвинулась далеко вперед в результате включения в свой арсенал подходов, привнесенных на пути бионического поиска физиками, кибернетиками, математиками. Для бионики недостаточно только качественных характеристик, а необходимы количественные параметры живой системы, переводимые на язык математики.

Если говорить более конкретно, то инженеров интересуют органы чувств насекомых как потенциальные прототипы технических устройств с исключительно высокой чувствительностью, помехоустойчивостью, избыточностью конструкции, сочетающейся с миниатюрностью и низкой затратой энергии на работу. Чувствительность рецепторных клеток насекомых практически доведена до физического предела. Так, чтобы возбудить обонятельную клетку на антенне самца тутового шелкопряда, настроенную на восприятие полового аттрактанта самки, достаточно контакта с одной молекулой этого вещества. Зрительную клетку фасеточного глаза может возбудить единичный фотон. Механорецепторная клетка так называемого подколенного органа улавливает колебания субстрата, амплитуда которых меньше диаметра атома водорода. При этом рецепторы отличаются от известных технических датчиков информации поразительной помехоустойчивостью. Мы уже отмечали, что кузнечик выделяет (опознает) видоспецифичную песню на фоне oсамых разнообразных звуков. Пчела издалека зрительно опознает известный ей цветок среди множества других предметов, сходных по размеру, окраске и форме. Избыточность конструкции живых систем проявляется в том, что разрушение части органа не выводит его из строя, причем у насекомых это свойство сочетается с крайней миниатюрностью всех органов.

Во всех без исключения рецепторных системах бионики особенно стремятся расшифровать высокоэффективные биологические способы выделения сигнала из шума. Наряду с этим в обонятельном анализаторе главный объект поиска - способы организации исключительно высокой и избирательной чувствительности к запахам, в слуховом анализаторе - способы пеленгации источника звука и опознания его сигналов, в зрительном анализаторе - механизмы анализа поляризации света и восприятия невидимых человеком лучей.

Достижения сенсорной бионики, насколько можно судить по доступным публикациям^*, пока скромнее успеха, достигнутого собственно сенсорной физиологией, обогащенной физическим подходом, заимствованным из бионики. Как пример успеха назовем создание прибора для измерения скорости самолетов относительно Земли, работающего на принципе восприятия движения фасеточным глазом, обнаруженном у жука-долгоносика Chlorophanus. Неоднократно сообщалось о создании акустических приборов, привлекающих (и уничтожающих) кровососущих комаров, и ультразвуковых излучателей, имитирующих крик летучих мышей и тем отпугивающих вредных ночных бабочек, которые слышат эти звуки. В борьбе с непарным шелкопрядом и родственными видами удачно используются ловушки с половым аттрактантом (например синтетическим диспарлуром). Усовершенствованы световые ловушки с излучателем ультрафиолетовых лучей, особенно привлекательных для ночных насекомых.

^* (Известно, что за рубежом бионические исследования широко финансируются военным ведомством и многие из них имеют соответствующую направленность, не подлежащую широкой огласке.)

Как для биоников, так и для биологов разных специальностей представляет большой интерес связанная с изучением рецепторов проблема опознания образов, кратким изложением которой мы и закончим обзор роли органов чувств в жизни насекомых.

Поиск того или иного объекта всегда опирается на различение (дискриминацию) внешних стимулов и их модальностей, за что целиком ответственны рецепторы, поскольку они стоят на "входе" организма. Но целенаправленный выбор возможен только при условии совпадения рецепторных сигналов от объекта с его описанием или признаками, заложенными в центральной нервной системе организма. Поэтому выбор объекта определяется не только поступающей извне сенсорной информацией, но и той, что содержится в генетической или индивидуальной памяти организма. Выбору предшествует опознание объекта как такового, сличение с эталонным представлением о нем, уже существующим в центральной нервной системе.

В связи с этим встает фундаментальный вопрос: в какой форме хранится в памяти насекомых описание объектов - в виде конкретных признаков каждого из них в отдельности или обобщенного представления? Следующий пример пояснит нашу мысль. Когда пчела безошибочно находит свой улей по окраске (пчеловоды давно заметили, что окраска облегчает поиск, и поэтому рядом стоящие ульи окрашивают в разные цвета), то неискушенному наблюдателю может показаться, что дело обстоит совсем просто. Пчела, как известно, может различать цвета, поэтому она и опознает свой улей по окраске. Но в действительности она опознает улей как таковой, не путает его с другими предметами, идентично окрашенными. Задачу для пчелы можно усложнить, поставив на улей какой-либо предмет, искажающий вид улья. Формально, на языке описания данной ситуации рецепторами глаза, здесь объект иной, тем не менее натренированная пчела и в этих условиях опознает его как улей. Значит, пчела хранит в памяти образ улья - некоторое обобщенное представление о нем, которое, как легко догадаться, может возникнуть только в результате личного опыта, многократного возвращения в улей в разных ситуациях и выделения в процессе формирования образа главных оптических признаков улья.

Способность медоносной пчелы к зрительному обобщению недавно подтверждена в специальных экспериментах, в которых обучение насекомого вели на разных объектах, но относящихся по одному общему всем им признаку к тому же самому классу подкрепляемых (пищей) объектов, которым был противопоставлен класс неподкрепляемых объектов. Прежде эта логическая операция считалась привилегией исключительно высших животных с объемистым мозгом, в поведении которых некоторые исследователи усматривали признаки "элементарного рассудка".

Проблема опознания образов оказалась в центре внимания не только биологов, но и конструкторов "думающих" машин. Дело в том, что визуальное опознание у человека и животных инвариантно ко многим преобразованиям узнаваемого объекта. Знакомое лицо мы опознаем анфас и в профиль, на фотографии, по контурному рисунку и даже на карикатуре. Опознанию предшествует выделение каких-то узловых признаков, и на их базе следует логическая операция обобщения и формирования образа. Но какие признаки и как их обобщает мозг - далеко не всегда известно, и в этом трудность создания алгоритмов и программ для компьютеров, например, читающих тексты, набранные разным шрифтом. Не все требуемые здесь эксперименты возможны на человеке, а отдельные из них, в особенности с хирургическим вмешательством, выполнимы только на животных. Отсюда понятна актуальность изучения сложных форм поведения насекомых, в данном случае визуального поведения пчел. Сравнительно малое число нейронов в сетчатке глаза и в особенности в головном ганглии делает пчел, по сравнению с высшими позвоночными, более доступным объектом для изучения периферических и центральных механизмов обобщения и опознания образов.