18.04.2017

Муравьи-листорезы при уходе за потомством используют противогрибковый препарат

Американские муравьи-листорезы выращивают в своих муравейниках грибные сады, в которых живут личинки муравьев. Грибы служат личинкам основной пищей и важным дополнением к рациону взрослых. Но грибы нужны муравьям не только для пропитания: гифами гриба они покрывают свои личинки и куколки. Выяснилось, что функция такого «покрывала» — защита от заражения микроскопическими патогенными грибками, то есть оно играет роль своеобразного противогрибкового препарата.

Американские муравьи-листорезы из трибы Attini разводят в своих муравейниках грибы, которые служат им пищей. Эти отношения выгодны обеим сторонам (см. мутуализм). И у муравьев, и у грибов имеется целый комплекс адаптаций к такому сожительству. К наиболее специализированным относится пара из гриба Leucoagaricus gongylophorus и культивирующих его муравьев из родов Atta и Acromyrmex. Грибы используются муравьями в пищу, но не любая часть, а специальные гонгилидии (см. Gongylidia), находящиеся на видоизмененных гифах — стафилах (рис. 2). По сравнению с обычными гифами гонгилидии имеют повышенную концентрацию липидов и сахаров и полностью обеспечивают пищей личинок, а в значительной степени также и взрослых особей.

Муравьи, в свою очередь, снабжают грибницу субстратом (переработанные листья, лепестки, плоды и т. п.), необходимым для ее роста. Одна из наиболее интересных особенностей этих муравьев связана с тем, что они не переваривают значительную долю грибных белков, а выводят их с экскрементами, которые помещают среди растительного материала, предназначенного для грибниц. Этот материал затем раскладывается, в том числе, по периферийным частям грибницы. Такое своеобразное поведение муравьев крайне выгодно грибам, так как обеспечивает транспорт белкового материала от наиболее продуктивных центральных частей грибницы к ее периферии, где иначе могла бы возникнуть нехватка аминокислот.

В последнее время накапливаются сведения, что взаимоотношения муравьев-листорезов с грибами сложнее, чем думали раньше. Уже давно, лет сто назад, было замечено, что яйца, личинки и куколки многих видов этой группы бывают покрыты грибным мицелием — того же вида гриба, что используется муравьями в пищу. Тогда этому не придали значения, так как потомство муравьев обычно находится непосредственно в грибнице. Но недавно выяснили, что такие грибные «покрывала», или «коконы», появляются неслучайно. Муравьи-рабочие активно заносят пучки гиф грибов и «засевают» ими свое потомство. Чем вызвано такое поведение? С этим решила разобраться группа ученых из Дании и Панамы.

Объектом исследования стал муравей-листорез Acromyrmex echinatior. Колонии этого вида были собраны в Панаме и привезены в Копенгаген (Дания) для проведения экспериментов. Рабочая гипотеза состояла в том, что грибной «кокон» личинок выполняет противогрибковую функцию, подавляя активность микроскопических патогенных грибков. В качестве последних в опытах использовали грибок Metarhizium brunneum. Заражение этим патогеном способно убить взрослых муравьев в лаборатории. И, что немаловажно, он присутствует и в естественных колониях Acromyrmex echinatior в Панаме.

Прежде всего, необходимо было выяснить, зависит ли наличие грибного «кокона» от внешних факторов — то есть является ли поведение рабочих по укрыванию личинок и куколок в какой-то степени целесообразным. Для этого из десяти колоний муравьев было взято по десять крупных личинок и помещено в десять чашек Петри. В каждой из них были также взрослые рабочие насекомые — два крупных, четыре среднего размера и десять мелких, а также фрагмент грибницы. Эксперимент продолжался 10 дней, по истечении которых большинство личинок (они были примерно одинакового возраста) окуклились.

Пока тестируемые личинки находились в материнской колонии, большинство их них (70%) не имело грибного «кокона». По мере продолжения эксперимента количество личинок с «коконом» постепенно увеличивалось, и в итоге его имели уже почти все куколки (рис. 3). Это значит, что в ответ на изменение условий среды в неблагоприятную сторону (каким, очевидно, является перемещение из колонии в чашку Петри) муравьи начинают активно укрывать свое потомство «коконами». Непосредственные наблюдения показали, что делают это главным образом мелкие рабочие, принося пучки гиф в своих мандибулах и цепляя их к личинкам. Значит, грибные «коконы» выполняют какую-то защитную функцию.

Далее необходимо было выяснить, действительно ли «кокон» предохраняет против грибковой инфекции. В этих экспериментах использовали куколок четырех групп (рис. 4).

Для первого эксперимента из каждой колонии (всего их было в данном опыте одиннадцать) было взято двенадцать куколок, не менее чем на 75% покрытых грибным «коконом», и четыре куколки без «кокона» (WO^Natural); те и другие в норме присутствуют в материнских колониях. Из двенадцати куколок с «коконом» восемь подверглись манипуляциям — в итоге получились группы WO^Removed и W^Sham. Далее все 16 куколок были распределены по четырем чашкам Петри таким образом, чтобы в каждой из них имелись представители всех четырех экспериментальных групп (указанных на рис. 4). Затем на брюшко каждой из них были нанесены споры патогенного грибка Metarhizium brunneum.

Эксперимент продолжался 10 дней. Через 1–3 дня споры Metarhizium обычно прорастают в беловатые гифы, а еще через 3–4 дня формируют новые конидии (споры). Наличие таких конидиев на теле куколки и учитывали исследователи. Оказалось, что доля куколок с конидиями заметно и достоверно меньше в тех группах, у представителей которых имелся полноценный грибной «кокон», то есть W^Natural и W^Sham (рис. 5). Значит, такое «покрывало» вполне эффективно замедляет развитие патогенного грибка.

В следующем эксперименте надо было выяснить, действительно ли патогенный грибок оказывает на куколок губительное влияние? В этом опыте использовали куколок из 16 колоний. От каждой брали 48 куколок, не менее чем на 75% покрытых грибным «коконом». Из них сформировали две группы — WO^Removed и W^Sham. А затем по две (либо две WO^Removed, либо две W^Sham) помещали в чашки Петри, где находились также фрагмент грибницы и муравьи-рабочие. Половину куколок WO^Removed и W^Sham заражали патогенным грибком. «Выживаемость» куколок определяли следующим образом. В норме куколки находятся в грибнице. Но больных особей муравьи-рабочие обычно из нее выносят отсюда, после чего вероятность их выживания практически равна нулю (хотя бы потому, что они не получат должного ухода).

Куколок, не зараженных патогенным грибком Metarhizium, рабочие не выносили из грибницы вовсе. А вот зараженных выносили — причем тех, что без «кокона» (WO^Removed), достоверно чаще (рис. 6). Таким образом, в условиях лаборатории патогенный грибок Metarhizium brunneum действительно сокращает выживаемость куколок, а грибной «кокон» уменьшает этот эффект.

Таким образом, данное исследование выявило новый способ использования грибных садов муравьями-листорезами. И это один из немногих примеров активного (а не случайного) использования животными противогрибковых препаратов.

Подготовлено по материалам: Sophie A. O. Armitage, Hermogenes Fernandes-Martin, Jacobus J. Boomsma, William T. Wcislo. Slowing them down make them lose: a role for attine ant crop fungus in defending pupae against infection? // Journal of Animal Ecology. 2016. V. 85. P. 1210–1221.

Алексей Опаев

Источники:

1. elementy.ru